Nach ihrer Gründung im Jahr 2008, inmitten der Finanzkrise, entwickelte sie sich zu einem wichtigen Pfeiler im deutschen Finanzsystem. Neben der Verwaltung verschiedener Beteiligungen des Finanzmarktstabilisierungsfonds (FMS bzw. SoFFin) an Kreditinstituten war die FMSA in Deutschland für die Erhebung der Bankenabgabe für den Restrukturierungsfonds sowie ab 2016 den Single Resolution Fund zuständig. Zwischen 2015 und 2018 fungierte die FMSA darüber hinaus als Nationale Abwicklungsbehörde. Sie war damit unter Federführung des Single Resolution Board für die Erstellung von Abwicklungsplänen und im Bedarfsfall auch für die Abwicklung von in Deutschland beheimateten Banken zuständig.

Bis zum 31.12.2025 übte die FMSA ausschließlich die erweiterte Rechtsaufsicht über die unter ihrem Dach errichteten Abwicklungsanstalten FMS Wertmanagement (FMS-WM), Erste Abwicklungsanstalt (EAA) und die Portigon AG aus. Zum 1. Januar 2026 ging die Rechtsaufsicht auf das Bundesministerium der Finanzen über. Alle übrigen Koordinations- und Überwachungsaufgaben in Bezug auf die Abwicklungsanstalten übernimmt seither die Finanzagentur, der seit 2018 auch die Verwaltung des FMS obliegt.